《毁灭战士》不仅被看作是有史以来最具影响力的游戏之一，它也因为暴力的场景和邪恶的画面，称为了电子游戏史上的“争议之王”。许多时候《毁灭战士》被称为是一款“大屠杀模拟器”，因为它确实很好地再现了真实的杀戮场面。

人们原本就很为这款游戏感到紧张，但真正激起批评大火的，是因为它与1999年美国哥伦拜恩高中的屠杀惨案有关。制造惨案的两个高中生Eric Harris和Dylan Klebold据说是《毁灭战士》的骨灰级玩家，很有可能在犯案之前用它来训练。Harris说，作案的时候“就像是在玩《毁灭战士》”。此外，《落基山新闻》的报道中称“他（Eric Harris）的昵称Reb就是来自他最喜欢的游戏《毁灭战士》，那个游戏就是尽可能多的杀人。”

虽然在那个时期《毁灭战士》和其他的电子游戏都被指责是美国校园枪击案的元凶，Greater Good科学中心的一项研究显示，游戏和枪击案两个并无关系。许多其他研究者的也得出了相同的结论。全国的数千名《毁灭战士》的拥趸们说Harris和Klebold犯下的枪击案已经大大超出了两人对《毁灭战士》的喜爱。